Suzumes reise begynner i en stille by i Kyushu - sørvest i Japan) når hun møter en ung mann som sier til henne: "Jeg leter etter en dør." Det Suzume finner er en forvitret dør som står oppreist midt i ruinene som om den var skjermet fra enhver katastrofe som inntraff. Suzume, tilsynelatende tiltrukket av kraften, strekker seg etter dørhåndtaket... Dører begynner å åpne seg en etter en over hele Japan, og utløser ødeleggelse for alle som er i nærheten. Suzume må lukke disse portalene for å forhindre ytterligere katastrofe.